Tương tự như nhiều nòi mèo cổ khác, có nhiều giả thuyết phỏng đoán về nguồn gốc của mèo cộc đuôi Nhật Bản.[2] Một trong những thuyết về nguồn gốc của nòi mèo này là, tổ tiên của chúng vốn sống ở vùng Đại lục Á-Âu và "di cư" vào Nhật Bản chừng 1 nghìn năm về trước.[3] Một bức tranh có niên đại khoảng thế kỷ 15 về dạng lông dài của nòi này hiện vẫn còn được lưu giữ tại Viện Smithsonian ở Washington, DC.[2] Vào năm 1602, chính quyền Mạc phủ ra lệnh thả rông hết tất cả các con mèo để chúng tham gia bắt chuột và các loài gặm nhấm khác vốn đang gây hại tới ngành sản xuất tơ tằm. Đồng thời, việc buôn bán mèo cũng bị cám và thế là tất cả các loại mèo, từ không đuôi đến có đuôi đều chủ yếu sống lang thang ngoài đường hoặc trong các nông trại. Mèo cộc đuôi Nhật Bản trở thành "mèo hoang" ở Nhật từ đó.[cần dẫn nguồn]

Vào năm 1701, một tác phẩm đầu tiên viết về các loài động thực vật và sinh cảnh của Nhật Bản ra đời, đó là cuốn Kaempfer's Japan do một học giả người Đức là Engelbert Kaempfer soạn thảo. Trong tác phẩm này, ông viết: "chỉ có một nòi mèo duy nhất được giữ trong nhà. Nó có lông trắng với những mảng lớn màu vàng và đen. Cái đuôi ngắn của nó giống như là đã bị bẻ cong hay đứt gãy. Chúng không thích bắt chuột mà chỉ thích được ôm ấp và vuốt ve bởi những người phụ nữ."

Vào năm 1968, mèo cộc đuôi Nhật Bản lần đầu tiên được du nhập vào Bắc Mỹ bởi Judy Crawford và Elizabeth Freret. Nòi mèo này được Hội những người yêu mèo (Cat Fanciers' Association - CFA) công nhận tư cách tạm thời vào năm 1971; sau đó dạng lông ngắn được công nhận tư cách tham gia thi đấu vào năm 1976 và vào năm 1993 thì đến phiên dạng lông dài được công nhận.[4] Hiệp hội mèo Thế giới (The International Cat Association - TICA) công nhận tư cách thi đấu của dạng cộc đuôi lông ngắn vào tháng 6 năm 1979 và dạng cộc đuôi lông dài vào tháng 3 năm 1991.[2] Cho đến năm 2011, ở Bắc Mỹ và châu Âu đã tồn tại một số cơ sở gây giống mèo cộc đuôi Nhật Bản và trên quê hương của nó thì có ít nhất một cơ sở. Tuy nhiên giống mèo này vẫn còn khá hiếm.